Fondata il 3 ottobre 1864 da membri del Wrexham Cricket Club, furono fra i promotori della riduzione del numero di giocatori per squadra in campo a 11

Nel 1878 vinse la prima edizione della coppa del Galles bissando nell’anno successivo dove si disputò anche la sua prima FA CUP, conclusa al primo turno a causa di problemi di ordine pubblico. In 15 anni vinse 4 volte il campionato

Nel 1921 viene ammesso alla EFl (che gestisce i tre campionati inferiori alla Premier) prima di allora vinse altre 6 volte la coppa Gallese. Nel 1958 dopo 26 anni torna a vincere la coppa Gallese ma due anni dopo retrocedette in 4 divisone

Nel 1966 arriva in prima divisone retrocedendo, ma, esordendo anche nella Coppa delle Coppe. Fino al 1995 militò in quarta e terza divisione, raggiungendo ottimi risultati in FA CUP

Nel 1992 realizzò una delle maggiori imprese in FA Cup da parte delle squadre di serie minori, eliminando i campioni d’Inghilterra dell’Arsenal

Nella stagione 2007 è finita ultima nella League 2, retrocedendo in Conference, dopo 87 anni consecutivi di militanza nelle categorie professionistiche.

Nell’agosto 2011, il Wrexham dovette essere espulso dalla Football Conference, i tifosi si radunarono e raccolsero £ 127.000 in un giorno per aiutare a pagare una cauzione, in modo da poter garantire il calcio per la stagione successiva.

Nel Novembre 2020, gli attori Ryan Reynolds e Rob McElhenney acquistano il club. Nella stagione 2021 la squadra termina il campionato al 2º posto, prima di essere sconfitto in semi-finale dei play-off dal Grisby Town per 5-4

Nello stesso anno perde la finale di FA Trophy contro il Bromley per 1-0. Il 23 aprile 2023 viene matematicamente promosso in Football League Two

Dal 1864 il Wrexham gioca le partite casalinghe al The Racecourse Ground la sua capacità è di 10.500 posti, rendendolo uno dei più grandi stadi della National League. Per il loro centro sportivo nel 1997 spesero quasi un milione.

La stagione 1973-74 vide il Wrexham cambiare il proprio stemma dal stemma Maelor a un nuovo distintivo che aveva molta più somiglianza con le radici gallesi del club, con tre piume sulla parte superiore del distintivo e due draghi, uno su entrambi i lati del distintivo e rivolto verso l’interno